一年前，私家侦探鸣海庄吉和他的弟子左翔太郎从神秘组织中解救出了一位少年。在逃亡过程中，庄吉中枪倒下了，剩下的两人走投无路……2009年秋天，在每个角落都有风车转动的城市——风都，翔太郎继承庄吉的衣钵经营着侦探事务所。庄吉的女儿鸣海亚树子来到翔太郎和一年前得救的少年菲利普面前，让他们马上离开。在与翔太郎纠缠的时候，亚树子得知了风都有怪人“掺杂体”作乱，而她也渐渐地被牵扯进了守卫风都的战斗中……

风都市民因盖亚记忆体试验品而变成了掺杂体作乱，假面骑士双骑解决了这一难题。可突然间出现了一位名叫米娜的神秘女子。她对双骑充满了恨意，一心想要复仇，于是用超能力对双骑展开了猛攻。但众人听闻了米娜心中恨意的根源后，都感到十分意外……根据米娜所说，原来那个将风都推向深渊的犯人大道克己，也就是假面骑士永骑，竟然是将米娜等人救出地狱的大英雄！恐怖组织“不死者”，还有假面骑士永骑诞生的秘密，“恶魔（永骑）”的真实一面就此揭开！

照井龙与亚树子开始了婚后的甜蜜生活，但最近发生了连续杀人案件，紧急受命的龙参与到了案件的调查中。此时，刃野警官却遭到枪击伤重倒下了，而龙则莫名被当成了嫌疑人！深陷危机的龙不得不与掌握着案情关键线索的女惯偷——葛木葵一起躲避追捕，加速记忆体被夺走的龙也无法变身成假面骑士！不仅如此，因为亚树子得知了龙与别的女人一起逃亡而愤怒不已，龙还面临着离婚危机？！敌人不断袭来，龙能否冲破困境化险为夷呢？